与此同时，日陆军第2师团的主力和第38师团一部登上瓜岛，使瓜岛的日军兵力增至2.2万余人。于是百武中将决定组织部队从3个方向进逼机场，以期彻底消灭岛上美军，夺占全岛。然而，美军的作战兵力也得到加强，美陆军1个师运抵瓜岛。瓜岛战事进入生死存亡的决定性时刻。
尼米兹决定由骁勇善战的哈尔西接替戈姆利出任美南太平洋战区司令。哈尔西走马上任后，立即下令向瓜岛增派大批陆战部队，同时命令海军舰队全力以赴投入瓜岛之战中。“大黄蜂”号航空母舰和刚修复的“企业”号航空母舰，在诸多巡洋舰、护卫舰、驱逐的蔟拥下，全速驶往瓜岛。
10月24日晚，日陆军第2师团师团长丸山政雄中将指挥岛上的日军向机场的美军阵地发起了凶猛的进攻。在日军的强烈攻击面前，美军坚守的阵地几处被突破，却没有崩溃，他们将预备队投入战斗进行反击，连续打退了日军的5次冲锋。随着黎明的到来，日军再次冲击，美军隐蔽在阵地后的反坦克炮对日军进行平射，结果整整一个日军纵队被打倒在地。10月25日晚，丸山重新组织岛上的日军发起了“最后的决死进攻”。成群的倭国兵钻出丛林，高呼“陆战队的士兵们，今晚你们完蛋了”的口号冲了上去。然而他们成十成百地被美军打死。部分日军冲进美军士兵中，用刺刀、用战刀、用枪托和拳头展开了疯狂的肉搏战。但是，这并不能挽救失败的定局。结果，战场上日军留下了2500多具尸体，丸山不得不集合残兵败将撤退，陆上的胜负实际上已成定局。
陆战失败了，日军疯狂地在海上寻找战机。日军拥有4艘航母的庞大舰队转而南下，寻找美海军交战。
哈尔西面临的对手是参加过中途岛作战的南云编队。南云编队中包括“翔鹤”号、“瑞鹤”号航空母舰及“瑞凤”号轻型航空母舰。日前哨部队是“隼鹰”号航空母舰舰队。哈尔西是一个胆大心细之人，他深知自己的编队在力量上处于劣势，胜利的关键在于抢先发现敌人。
10月26日凌晨，美侦察机在圣克鲁斯岛海域发现日军舰队，哈尔西立即电告先头舰队：“攻击，再攻击。”6时50分，从“企业”号升空的美机命中日“瑞凤”号飞行甲板，将其击沉。9时50分，日机在离“企业”号10海里处发现“大黄蜂”号，“大黄蜂”号暴露于晴朗海面易受攻击的位置。日机集中火力向其发动攻击，5颗炸弹命中甲板，海水侵入锅炉舱，“大黄蜂”号开始倾斜，失去航行能力。与此同时，从“大黄蜂”号起飞的轰炸机群也突破日军的空中防御，重创日航母“翔鹤”号。
10时2分，热带云雨消散，“企业”号被日军发现，飞行甲板被3枚炸弹命中。由于力量悬殊太大，“企业”号编队在日机连续攻击下，带伤向东南方向撤退。
没有飞机掩护的“大黄蜂”号由1艘巡洋舰拖着，以3节的速度缓慢航行。下午15时15分，6架日军鱼雷机向“大黄蜂”号再次发起攻击，并将其击沉。至此，美军在太平洋地区的航空母舰全部都失去了战斗力。日近藤舰队袭击了“大黄蜂”号之后，遭到了从圣埃斯皮里图起飞的美轰炸机的报复性轰炸，遂于27日下午撤出战斗，驶回特鲁克岛。
至此，圣克鲁斯海空大战结束，这是美日双方继珊瑚海大战、中途岛海战、东所罗门海战之后，第4次航空母舰之间的大规模海空厮杀。从战术角度讲，双方两败具伤；从战略角度来看，美军却达到了自己的目的。首先，粉碎了日陆海军联合攻占瓜岛的企图，其次，使山本大将用一次舰队决战而歼灭美军舰队的梦想化成了泡影。
在亨德森机场，美海军陆战队和陆军士兵们一次又一次地打退了日军的进攻，牢牢地控制住机场，并使日军伤亡人数10倍于美军。
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